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Le piante rispondono alle vibrazioni delle foglie causate dalla masticazione di insetti erbivori

“Plants respond to leaf vibrations caused by insect herbivore chewing”
(tradotto da Extrapedia)

Abstract

La germinazione e la crescita delle piante possono essere influenzate dal suono, ma il significato ecologico di queste risposte non è chiaro. Abbiamo chiesto se l'energia acustica generata dall'alimentazione di insetti erbivori fosse rilevata dalle piante. Segnaliamo che le vibrazioni provocate dall'alimentazione degli insetti possono suscitare difese chimiche. Le rosette di Arabidopsis thaliana (L.) pretrattate con le vibrazioni causate dall'alimentazione del bruco avevano livelli più elevati di difese glucosinolate e antocianiche quando successivamente alimentate da bruchi Pieris rapae (L.) rispetto alle piante non trattate. Le piante discriminavano anche tra le vibrazioni causate dalla masticazione e quelle causate dal vento o dal canto degli insetti. Le piante rispondono quindi alle vibrazioni generate dagli erbivori in modo selettivo ed ecologicamente significativo. Un percorso di segnalazione delle vibrazioni completerebbe i percorsi di segnalazione noti che si basano su segnali volatili, elettrici o trasmessi dal floema. Suggeriamo che la vibrazione possa rappresentare un nuovo meccanismo di segnalazione a lunga distanza nelle interazioni pianta-insetti che contribuisce all'induzione sistemica delle difese chimiche. 1)

Introduzione

Gli effetti del suono sulla crescita delle piante e su altri tratti sono stati riconosciuti per decenni, ma il significato ecologico di queste risposte non è chiaro. Mentre le risposte delle piante al vento e al tatto sono state esaminate e hanno un chiaro significato adattativo. 2) Le risposte delle piante all'energia acustica sono state ampiamente studiate in assenza di un contesto ecologico. Per esempio, v'è una lunga tradizione di esporre le piante al suono musicale. 3) 4) 5) Sebbene la musica influenzi la crescita e la germinazione in alcune piante, la musica contiene una gamma così ampia di frequenze, ampiezze e modelli temporali fini che la sua utilità come stimolo sperimentale è limitata. Studi più sistematici hanno scoperto che alcune frequenze hanno un'influenza maggiore di altre. 6) Per esempio, le giovani radici del mais crescono verso la fonte di toni continui, trasmessi come suono aerotrasportato o trasportato dall'acqua e rispondono in modo ottimale alle frequenze di 200-300 Hz. 7) Sebbene questi studi ci portino un passo avanti verso la possibilità di collegare le risposte delle piante all'energia acustica a sorgenti sonore ecologicamente rilevanti, gli stimoli sperimentali rimangono ancora molto lontani da quelli prodotti dalle fonti naturali di energia acustica nell'ambiente della pianta.

Una delle fonti più importanti di energia acustica nell'ambiente circostante di una pianta è la ricca comunità di artropodi associati alle piante, inclusi erbivori, predatori e parassitoidi. 8) Le vibrazioni trasmesse dalle piante forniscono una grande quantità di informazioni sulle attività degli insetti sulle piante. All'interno dell'abbondante comunità di artropodi sulle piante, molte interazioni ecologiche e sociali dipendono dalla percezione e dalla produzione di vibrazioni trasmesse dalle piante. 9) Circa 200.000 specie di insetti comunicano usando le vibrazioni del substrato per individuare i compagni, attrarre mutualisti o sfruttare le risorse vegetali. 10) Molti altri insetti e altri artropodi usano tali vibrazioni per localizzare le prede o evitare i predatori. 11) 12) 13) 14) 15) Gli erbivori nel masticare, in particolare, producono vibrazioni caratteristiche di elevata ampiezza che viaggiano rapidamente verso altre parti della pianta. Insetti predatori possono utilizzare vibrazioni per rilevare la preda da una distanza considerevole: per esempio, sulla soia, le vibrazioni di masticazione dei vermi trifoglio verdi suscitano la ricerca dei predatori a 50 cm di distanza. 16)

Suggeriamo che le vibrazioni prodotte dalla masticazione degli erbivori siano un'importante fonte di energia acustica per le piante. Se le piante sono in grado di rilevare e utilizzare questa fonte di informazioni cospicua, affidabile e trasmessa rapidamente sull'alimentazione degli erbivori, i tessuti lontani dal sito di attacco potrebbero utilizzare le vibrazioni dell'alimentazione per rispondere rapidamente alla minaccia di erbivori. Un percorso di segnalazione delle vibrazioni andrebbe a integrare le note vie di segnalazione che si basano su segnali floema-borne, volatili nell'aria, o segnali elettrici. 17) 18) Qui verifichiamo l'ipotesi che le risposte delle piante agli erbivori, sotto forma di difese chimiche indotte, possano essere suscitate dalle vibrazioni meccaniche prodotte dai bruchi masticatori. Segnaliamo che le piante di Arabidopsis thaliana esposte alle vibrazioni masticatorie producevano maggiori quantità di difese chimiche in risposta ai successivi erbivori e le piante distinguevano le vibrazioni masticatorie dalle altre vibrazioni ambientali.

Materiali e metodi

Caratterizzare le risposte delle piante agli erbivori: induzione diretta vs. priming, risposte sistemiche vs. risposte locali

Le risposte di difesa chimica possono derivare dall'induzione diretta, in modo tale che i livelli siano più alti dopo l'erbivoro iniziale o il segnale di erbivoro; e/o possono essere innescati, in modo che i livelli di difesa siano più alti o più rapidi dopo il successivo attacco erbivoro. 19) Nel primo esperimento di seguito, campioniamo le foglie solo dopo l'erbivoro, permettendoci di misurare le difese indotte suscitate dalla vibrazione, ma non per separare gli effetti diretti dall'innesco. Nel secondo esperimento, includiamo un trattamento non erbivoro, che ci consente di separare l'adescamento dagli effetti diretti delle vibrazioni masticatorie sulle risposte della pianta. Le risposte indotte possono anche essere locali, che si verificano solo nei tessuti vicino al sito di erbivori, o sistemiche, che si verificano su una scala spaziale più ampia all'interno della pianta. 20) Le vibrazioni masticatorie si propagano rapidamente ad altre foglie della pianta (Fig. 1a), e quindi hanno il potenziale per innescare una risposta sistemica. Negli esperimenti seguenti, esaminiamo il potenziale di effetti sia locali che sistemici campionando la foglia utilizzata per la riproduzione delle vibrazioni masticatorie, una foglia della stessa età sul lato opposto della pianta e le foglie non espanse al centro della rosetta.

a Vibrazioni prodotte da un bruco di P. rapae in alimentazione su A. thaliana, registrate simultaneamente (utilizzando due vibrometri laser) sulla foglia nutrita e una seconda foglia sul lato opposto della pianta. Queste foglie corrispondono alle foglie etichettate “pbl” e “sl” nel disegno di riproduzione mostrato nel pannello successivo. b Progetto di campionamento per gli esperimenti. Una foglia più vecchia è stata selezionata per le registrazioni del bruco e la riproduzione vibrazionale (pbl), per consentire il collegamento di un attuatore con un effetto minimo sul resto della pianta. Per le piante che hanno sperimentato erbivori (tutte le piante nell'esperimento 1 e metà delle piante nell'esperimento 2, i bruchi sono stati confinati in gabbie a clip posizionate sulla foglia di riproduzione e una foglia della stessa età sul lato opposto della pianta (sl). Le due foglie che presentano erbivori 24 o 48 h dopo il trattamento sperimentale sono contrassegnate da un asterisco . Anche le foglie giovani non espanse nel centro delle rosette (rc) sono state campionate per la chimica delle foglie, ma non hanno avuto esperienza erbivora

Crescita delle piante

Le piante di A. thaliana Col-0 sono state coltivate in vasi individuali n. 3 (55 × 57 mm) in terriccio (Pro-Mix; Premier Horticulture Inc., Quakertown, PA, USA) integrato con 1,8 kg di fertilizzante a lento rilascio Osmocote ™ (The Scotts Company, Marysville, OH) per metro cubo di terreno. Le piante sono state coltivate sotto lampade ad alogenuri metallici a 24° C e 62% di umidità relativa con un fotoperiodo di 8:16 h (L: D) 180 µmol m −2 s −1. Le piante vegetative (solo rosette) utilizzate negli esperimenti erano di 4 settimane, dopo la germinazione. Due giorni prima degli esperimenti, le piante sono state trapiantate in provette da centrifuga coniche di plastica da 50 ml per massimizzare la quantità di area fogliare sovrastante il contenitore da utilizzare per il trattamento delle vibrazioni.

Registrazioni di vibrazioni

Per registrare le vibrazioni di alimentazione del bruco, abbiamo permesso ai bruchi di P. rapae di quarto stadio di nutrirsi di una foglia di una pianta in vaso (N=22 bruchi e piante) e abbiamo registrato le vibrazioni sperimentate dalla foglia nutrita e una foglia sul lato opposto della pianta (Fig. 1a, b). Le vibrazioni masticatorie sono state registrate a 24,5 ± 1° C con vibrometria laser Doppler (modulo decodificatore Polytec CLV 1000 e CLV M030). Per riprodurre sperimentalmente le vibrazioni di alimentazione del bruco, abbiamo utilizzato attuatori piezoelettrici supportati sotto un'anta (Electronic Supplementary Material Fig. 1A) e fissati all'anta mediante cera di montaggio dell'accelerometro. Prima della riproduzione delle vibrazioni registrate sull'anta alimentata, abbiamo caratterizzato la risposta in frequenza di ogni attuatore, quindi abbiamo progettato un filtro digitale che compensasse quella risposta. 21) Gli stimoli di riproduzione sono stati quindi filtrati per produrre riproduzioni che corrispondevano strettamente alle proprietà temporali e spettrali delle registrazioni originali (Electronic Supplementary Material Fig. 2). Abbiamo calibrato l'ampiezza di ogni riproduzione in modo che corrispondesse a quella della registrazione originale.

Abbiamo basato il nostro progetto di riproduzione sul comportamento alimentare dei bruchi di P. rapae, che trascorrono una media di 100 ± 223 minuti su una foglia, alternativamente nutrendosi e riposando (Coffman pers. Comm.). I nostri stimoli di riproduzione consistevano in 10 s di masticazione seguiti da una pausa di 10 s, ripetuta per 5 min; c'è stata poi una pausa di 5 minuti. Questo schema di base di 10 minuti è stato ripetuto per 120 minuti per riflettere i tempi naturali dell'attività di alimentazione di P. rapae.

Crescita degli insetti e trattamenti erbivori

I P. rapae (L.) sono stati allevati a 24° C su A. thalianapiante coltivate in vaso come descritto sopra, e sono la progenie del ceppo biologico originariamente ottenuto da Carolina Biological e dal laboratorio Jander (Cornell University, Ithaca, NY). Per tutti gli esperimenti sono stati utilizzati bruchi post-ecdysal del quarto stadio. Gli insetti sono stati rimossi da queste piante per un massimo di 3 ore prima dell'uso. I bruchi venivano posti su una foglia di rosetta esterna più vecchia come quelle usate per la riproduzione vibrazionale, dopo di che la maggior parte iniziò a nutrirsi della foglia. Le registrazioni vibrometriche laser delle vibrazioni di alimentazione del bruco sono state effettuate dalla foglia alimentata vicino alla base della lama fogliare. I trattamenti erbivori sono stati iniziati 30 minuti dopo la riproduzione delle vibrazioni di alimentazione. Le singole larve sono state confinate utilizzando una gabbia a clip (Electronic Supplementary Material Fig. 1B) in una foglia completamente espansa nella rosetta, e sono stati lasciati a nutrirsi fino a rimuovere circa il 30% della foglia. Le foglie che hanno avuto un erbivoro includevano la foglia di riproduzione e una foglia della stessa età sul lato opposto della pianta (Fig. 1b). Il trattamento senza erbivori (Esperimento n. 2, sotto) consisteva in gabbie a clip vuote sulle foglie corrispondenti. Le foglie sono state raccolte in N2 liquido 24 e/o 48 ore dopo l'alimentazione del bruco, a seconda dell'esperimento.

Chimica della difesa

La A. thaliana produce tre grandi classi di difese chimiche in quantità maggiore secondo i danni da insetti: glucosinolati, 22) gli antociani polifenoli 23), e una suite di composti volatili. 24) Le procedure di quantificazione del glucosinolato sono state adattate da protocolli descritti in precedenza. 25) Le foglie sono state liofilizzate (2-4 mg DW) prima di essere macinate fino a ottenere una polvere fine in un omogeneizzatore ad alta produttività Talboys (Troemer, NJ, USA) per l'estrazione. I glucosinolati sono stati estratti tre volte in metanolo al 70% / DI H 2O a 80° C per 5 min. I supernatanti sono stati riuniti e posti in un centrivap fino all'essiccazione. I pellet sono stati risospesi in 40 µl di acetato di bario 0,4 M e 370 µl di acqua deionizzata per precipitare le proteine ​​e desolfatati per una notte su DEAE Sephadex A-25 in piastre filtranti a 96 pozzetti. Le piastre sono state preparate mediante filtrazione sotto vuoto con due lavaggi da 200 µl di formiato di imidazolo 6 M seguiti da tre lavaggi aggiuntivi di DI H2O. Gli estratti grezzi di glucosinolato sono stati aggiunti ai singoli pozzetti e lavati due volte utilizzando una soluzione tampone di acetato di sodio (pH 4,0). La soluzione di solfatasi (30 µl) è stata aggiunta a ciascun campione per la desolforazione notturna a 4° C. I glucosinolati desolfatati sono stati eluiti due volte in 150 µl di acqua distillata utilizzando un collettore a vuoto. Il rilevamento e la quantificazione dei singoli glucosinolati alifatici e indolilici desolfatati sono stati eseguiti utilizzando un HPLC Waters Alliance 2695 in tandem con uno spettrometro di massa del rivelatore Waters Acquity TQ, su una colonna C18 RP utilizzando un gradiente lineare acqua/acetonitrile. I glucosinolati sono stati monitorati da un rivelatore UV a 229 nm e quantificati utilizzando uno standard interno (sinalbin) aggiunto prima dell'estrazione. Le nostre analisi HPLC ci hanno permesso di quantificare le concentrazioni molari di dieci singoli composti glucosinolati.

Polifenoli, tra antociani, sono stati estratti e quantificati come descritto in precedenza. 26) Le singole foglie sono state liofilizzate (4-6 mg DW), macinate come descritto sopra, ed estratte e quantificate. I fenoli sono stati estratti durante la notte in 200 μl di HCl all'1% (v/v) in metanolo a 4° C. Un'ulteriore estrazione con 250 μl di acqua distillata e 500 μl di cloroformio è stata utilizzata per rimuovere la clorofilla. I campioni sono stati agitati su vortex e centrifugati per 3 minuti a 3.000 × g. I livelli relativi di antocianine nella fase acquosa sono stati determinati spettrofotometricamente misurando l'assorbanza a 530 nm. Composti flavonoidi totali sono stati stimati negli stessi estratti a assorbanza 320 nm. 27) 28) La concentrazione di fenoli reattivi redox totali presenti negli estratti di foglie è stata determinata utilizzando il saggio Folin-Denis, con curve standard sviluppate utilizzando acidi clorogenici e gallici, e standard purificati da ciascun gruppo di trattamento. 29)

Esperimento n. 1

Nel primo esperimento, abbiamo riprodotto le vibrazioni del bruco su piante ingenue di A. thaliana, usando attuatori piezoelettrici (attuatori AE0505D18F e controller MDT693B e MDR694B, Thorlabs, Inc., Newton, New Jersey, USA). In ogni replica (N=22), abbiamo utilizzato un esemplare di masticazione diverso dalle registrazioni fatte sopra. Una singola replica includeva quattro piante: due piante hanno ricevuto la riproduzione della masticazione, mentre due hanno ricevuto un controllo fittizio (attuatore silenzioso attaccato alla foglia). Le vibrazioni di alimentazione del bruco sono state riprodotte sulle piante per 2 ore, come descritto sopra. Subito dopo la riproduzione, abbiamo consentito il quarto stadio di bruchi P. rapae per mangimi in gabbie individuali a clip (Electronic materiale supplementare Fig. 1B) sul foglio vibrato e una foglia non vibrata di pari età (Fig. 1b) su tutte le piante fino a consumare circa il 30% della superficie fogliare. Da 24 e a 48 ore dopo, le foglie bersaglio e non bersaglio e il gruppo centrale di foglie non espanse sono stati rimossi, congelati istantaneamente in azoto liquido e conservati a -80° C. Le foglie sono state liofilizzate prima dell'analisi delle GS. Abbiamo valutato l'influenza del trattamento delle vibrazioni (vibrazione masticatoria vs. controllo dell'assenza di vibrazioni), dei tessuti (foglia in riproduzione, foglia sistemica della stessa età, foglie non espanse al centro della rosetta) e dell'intervallo di campionamento (24 vs 48 h) sulla concentrazione di alifatico e glucosinolati indolil utilizzando un modello misto lineare generale in SAS v 9.3 (utilizzando PROC GLIMMIX; codice SAS fornito in Electronic Materials complementare, Tabella 1), con una distribuzione gamma. 30) Si noti che sebbene abbiamo campionato le foglie della rosetta centrale su piante nutrite per valutare eventuali cambiamenti nei livelli di GS, queste foglie non sono state alimentate (non è possibile attaccare gabbie a clip a queste foglie non espanse), e qualsiasi cambiamento visto nel centro della rosetta sarebbe una risposta all'erbivoro su altre foglie. I quattro impianti trattati contemporaneamente con il trattamento delle vibrazioni sono stati trattati come un blocco e il blocco è stato incluso nel modello come effetto casuale. Poiché abbiamo testato due variabili di risposta (glucosinolati alifatici totali e glucosinolati indolilici totali), i valori p risultanti sono stati aggiustati per confronti multipli utilizzando la procedura del False Discovery Rate. 31) 32)

Esperimento n. 2

Il design di questo esperimento era simile all'esperimento precedente, ma con tre differenze che ci hanno permesso di rispondere a ulteriori domande. In primo luogo, abbiamo chiesto se le vibrazioni provocassero la produzione di fenoli, la seconda grande classe di difese in “A. thaliana, piuttosto che glucosinolati. In secondo luogo, abbiamo valutato i ruoli dell'induzione diretta (aumento delle difese in assenza di erbivori) rispetto all'adescamento (aumento delle difese in risposta agli erbivori), aggiungendo un trattamento 'non erbivoro' costituito da piante che hanno ricevuto le riproduzioni di vibrazioni e gabbie clip con nessun bruco che si nutre. In terzo luogo, ci siamo chiesti se la risposta alla vibrazione fosse specifica delle vibrazioni masticatorie, invece di essere indotta da una qualsiasi vibrazione, una possibilità non esclusa dal primo esperimento. Per rispondere a questa domanda, abbiamo incluso due controlli di vibrazione aggiuntivi: vibrazioni indotte dal vento, una fonte comune di rumore vibratorio nel campo; e il canto vibrazionale di accoppiamento di una cicala, scelto perché ha uno spettro di frequenze simile a quello della masticazione, ma uno schema temporale contrastante. Piante di A. thaliana delle stesse dimensioni delle piante sperimentali e registrando il movimento fogliare mediante vibrometria laser. Le registrazioni di Leafhopper sono state tratte da una libreria di segnali precedentemente registrati da Cocroft.

Come sopra, l'ampiezza di ciascuna riproduzione di masticazione è stata abbinata a quella della registrazione originale. Le ampiezze di spostamento degli esemplari di vento e di cicale in ciascuna replica sono state abbinate a quelle del corrispondente esemplare di masticazione. Le vibrazioni di masticazione e cicale sono state riprodotte utilizzando attuatori piezoelettrici, ma le registrazioni del vento contenevano per lo più frequenze molto basse che erano meglio replicate con un magnete e una bobina estratti dagli altoparlanti audio (vedi Cocroft 2010 per una discussione sui metodi di riproduzione). Per ottenere un contatto uniforme tra tutti gli attuatori e l'anta di riproduzione, a ciascun trasduttore sono stati applicati brevi tratti di tassello di balsa (materiale supplementare elettronico Fig. 1A), con il contatto tra il tassello e l'anta fissato mediante cera di montaggio dell'accelerometro. Abbiamo condotto 18 repliche delle riproduzioni, ciascuna contenente otto piante, con due piante per trattamento vibratorio. I trattamenti di vibrazione includevano il bruco che mastica, le vibrazioni indotte dal vento, il canto di accoppiamento delle cicale e una finzione senza vibrazioni, come descritto sopra. Ogni replica utilizzava registrazioni esemplari differenti (cioè, nessuna registrazione è stata utilizzata in più di una replica) e la replica è stata trattata come un blocco per l'analisi statistica. L'utilizzo di due impianti per ogni trattamento all'interno di un blocco ha permesso di testare sia l'induzione diretta che l'adescamento, esponendo metà delle piante in ogni trattamento vibratorio all'alimentazione del bruco e metà alle gabbie vuote. Per verificare un effetto diretto, abbiamo misurato la chimica della difesa 48 ore dopo l'erbivoro in riproduzione e le foglie sistemiche della stessa età di piante che hanno subito i trattamenti vibrazionali ma non erbivori. Per isolare gli effetti d'innesco dagli effetti diretti, abbiamo preso il rapporto tra le risposte delle piante nella stessa replica che ha avuto e non ha avuto esperienza erbivora. Poiché le piante abbinate hanno ricevuto gli stessi esemplari di vibrazione, eventuali effetti diretti appariranno sia al numeratore che al denominatore del rapporto, annullando e lasciando solo l'effetto d'innesco. Si noti che, come nell'esperimento n. 1, le foglie della rosetta centrale non espanse non hanno sperimentato erbivori.

Abbiamo analizzato i dati utilizzando un modello misto lineare generale con una distribuzione gamma, come sopra, per esaminare l'influenza del trattamento delle vibrazioni (masticazione, vento, canto degli insetti, nessun controllo delle vibrazioni) e del tessuto (foglia vibrata, foglia della stessa età non vibrata, foglie non espanse al centro della rosetta) sulle risposte fenoliche. Replica (l'insieme di otto piante testate contemporaneamente) è stato inclusa come effetto di blocco casuale. Poiché abbiamo misurato tre variabili di risposta (antociani, flavonoidi e attività redox fenolica misurata dal test di Folin-Denis), abbiamo utilizzato la procedura del tasso di falsa scoperta come descritto sopra per regolare il tasso di errore di tipo I. a livello di esperimento.

Risultati

Alifatico GSs erano più elevati nelle piante che avevano precedentemente vibrazioni di masticazione, che in piante che avevano sperimentato vibrazioni (p <0,05; Fig. 2a; supplementare Electronic Materials Tabella 1; nota che tutti i p i valori riportati nella sezione risultati sono stati aggiustati per confronti multipli utilizzando la procedura False Discovery Rate) e il tipo di foglia (p <0,001). I livelli di GS alifatici variavano con il tipo di foglia, con livelli di glucosinolato più alti nelle foglie a rosetta centrale non espanse rispetto alle foglie più mature (p <0,001; Fig. 2). Poiché c'era una tendenza all'interazione tra il trattamento delle vibrazioni e il tipo di foglia (p <0,07), abbiamo esaminato la risposta dei tre tipi di foglia della stessa pianta (la foglia che riceve la riproduzione; un'altra foglia della stessa età; e le foglie non espanse al centro della rosetta). La risposta è stata sia locale che sistemica, con cambiamenti simili nella foglia vibrata e in una seconda foglia dello stesso stadio di sviluppo (Fig. 2a, entrambi p <0,05 sulla base di confronti post hoc). I glucosinolati alifatici sono aumentati del 32% nella foglia in riproduzione e del 24% nella foglia sistemica della stessa età (Fig. 2b). Non c'era risposta nelle foglie della rosetta centrale non espanse (p = 0,59), che non erano alimentate dall'erbivoro. Non è stata osservata alcuna variazione nella risposta al trattamento con vibrazioni negli indolil glucosinolati (trattamento con vibrazioni p = 0,71), sebbene ci fosse una tendenza non significativa per un'interazione tra il tipo di foglia e il trattamento delle vibrazioni (Electronic Supplementary Material Tab. 2), e le modifiche in alcuni singoli composti indolilici rispecchiavano quelle per i composti alifatici (Electronic Supplementary Material Fig. 3).

a La riproduzione delle vibrazioni di alimentazione del bruco ha aumentato la risposta indotta di A. thaliana ai danni degli erbivori, rispetto ai controlli senza vibrazioni (* p <0,05, barre di errore intervalli di confidenza del 95%; non c'era differenza tra i campioni di 24 e 48 ore, quindi sono stati raggruppati qui). N = 44 per barra (43 per centro rosetta). b Mappa in scala di grigi che mostra l'aumento dei glucosinolati alifatici nella riproduzione e foglie sistemiche della stessa età, espressa come variazione percentuale rispetto ai livelli nei controlli

La variazione di ampiezza tra i 22 esemplari di masticazione ha influenzato la risposta del glucosinolato. Nelle registrazioni utilizzate per la riproduzione, lo spostamento massimo della superficie fogliare causato dalla masticazione del bruco variava su quasi un ordine di grandezza (0,35–3,1 μm). Spostamenti maggiori hanno causato l'induzione di più GS alifatici (facendo una media dei campioni di 24 e 48 ore per ogni esemplare) nella foglia che riceve la riproduzione (Fig. 3). La relazione era più forte quando lo spostamento era espresso su una scala in decibel rispetto a quando era espresso su una scala lineare (r 2 = 0,42 vs 0,23).

Relazione tra l'ampiezza degli esemplari di vibrazione masticatoria utilizzati nelle riproduzioni e il livello di GS alifatico indotto. Regressione lineare, N = 22

Nel secondo esperimento, non c'era induzione diretta causata dai trattamenti vibrazionali - cioè, nessun aumento delle difese in assenza di erbivori - per nessuna delle difese chimiche polifenoliche misurate (antociani, flavonoidi o attività redox fenolica misurata dal Folin- Denis assay; tutto p > 0,37, Electronic Supplementary Material Fig. 4, Tabelle 3–5). Tuttavia, c'è stato un significativo effetto di innesco del trattamento vibrazioni sui livelli di antociani dopo gli erbivori (trattamento vibrazioni, p <0.05, Fig. 4; Materiale elettronico supplementare Tabella 6). Un contrasto pianificato ha rivelato che i livelli di antocianine erano significativamente più alti nelle piante pretrattate con vibrazioni masticatorie rispetto ai trattamenti di controllo (vibrazioni del vento o della cicala, nessuna vibrazione; Fig. 4a). C'è stato un effetto del tipo di foglia (p <0,05), con livelli basali di antociani più alti nelle foglie mature rispetto alle foglie a rosetta centrale non espanse, ma non c'era interazione tra il tipo di foglia e il trattamento con vibrazione (p > 0,25). I flavonoidi e l'attività redox fenolica non sono stati innescati dal trattamento con vibrazioni (p > 0,7; Electronic Supplementary Material Fig. 5, Tabelle 7, 8).

a Le vibrazioni da masticazione hanno aumentato la risposta degli antociani all'erbivoro di A. thaliana (il rapporto tra la risposta nella pianta nutrita rispetto alla pianta non nutrita, quando entrambe avevano lo stesso modello di trattamento). Barre di errore IC 95%. Le lettere sopra le barre indicano che la risposta al trattamento di masticazione era significativamente diversa (p <0,001) dalle risposte ai tre controlli. b Gli spettri di ampiezza media degli stimoli utilizzati nell'esperimento (N = 18 per ogni tipo di stimolo) suggeriscono che la masticazione può essere distinta dal vento, ma non dal canto della cicala, in base al contenuto di frequenza. c Forme d'onda delle vibrazioni di un bruco P. rapae su A. thaliana; vento su A. thaliana; e una cicala, registrata su un'altra pianta ospite. Il masticare e il canto delle cicale hanno spettri di ampiezza simili ma caratteristiche temporali differenti

Le vibrazioni causate dalla masticazione del bruco erano distinte da quelle causate dal vento e dal canto delle cicale (Fig. 4b,c). I bruchi di P. rapae iniziano tipicamente a nutrirsi sul bordo della foglia, producendo un foro semicircolare che si allarga quando il bruco rimuove strisce sottili lungo il bordo del taglio (per osservare questo comportamento e ascoltare le vibrazioni prodotte, vedere Materiale supplementare elettronico Fig. Codice QR e collegamento al video). Una striscia di tessuto fogliare viene rimossa mentre il bruco estende la testa e la avvicina gradualmente al corpo, chiudendo le mandibole 3-5 volte al secondo (x = 4,1 ± 0,56 / s, N = 22 bruchi). Ogni chiusura della mandibola produce un breve impulso di vibrazioni (figg. 1, 4c, Materiale supplementare elettronico Fig. 2A) con un'ampia gamma di frequenze (Fig. 4b, Materiale supplementare elettronico Fig. 2B). La forma d'onda della vibrazione è quindi costituita da serie di impulsi a banda larga, con brevi pause mentre il bruco estende la testa per rimuovere la successiva striscia di tessuto. Le vibrazioni generate dal vento a bassa velocità mancano delle alte frequenze prodotte dalla masticazione (Fig. 4b, c). Le cicale hanno prodotto segnali vibrazionali con uno spettro di frequenza simile a quello prodotto dalla masticazione del bruco, ma con un diverso modello temporale (Fig. 4b, c).

Discussione

Gli insetti sono tra i più importanti consumatori di piante negli ecosistemi terrestri e le piante hanno sviluppato una serie di tratti che consentono loro di rilevare e rispondere ai danni causati dagli insetti che si nutrono. 33) Cambiamenti nelle piante che aumentano la resistenza al successivo erbivoro possono avvenire localmente nel sito del danno, o sistematicamente in siti distanti dall'attacco. 34) L'alimentazione localizzata provoca induzione di difese chimiche nei tessuti intatti da diversi meccanismi proposti, comprese molecole di segnalazione che si muovono all'interno della pianta, 35) il trasporto di parti volatili della foglia, 36) 37) 38) e segnali elettrici. 39) 40) 41) È probabile che i segnali vibrazionali completino altri segnali che le piante ricevono dagli erbivori; tuttavia, nessuno di questi meccanismi ha dimostrato di trasmettere segnali a tutte le parti della pianta con la stessa rapidità delle vibrazioni meccaniche (10–100 m/s). 42) Abbiamo scoperto che le piante possono trarre vantaggio da questa rapida e trascurata fonte d'informazioni sugli erbivori per produrre una risposta sistemica, attraverso la percezione delle vibrazioni meccaniche prodotte dall'alimentazione.

Le risposte di glucosinolato e antocianina sono state entrambe provocate dall'esposizione a vibrazioni masticatorie, ma almeno negli antociani non vi era alcun effetto diretto; invece, gli antociani furono innescati, con l'aumento delle difese, rivelato solo come risposta agli erbivori. L'induzione delle difese era abbastanza grande da avere un effetto ecologico? Per il bruco notturno Spodoptera exigua che si nutre di A. thaliana, esiste una forte correlazione negativa (r = −0,719) tra i glucosinolati indotti e il tasso di crescita del bruco. 43) Stimiamo da questa relazione che l'aumento dell'induzione totale di GS causato dall'esposizione alle vibrazioni masticatorie diminuirebbe S. exiguatasso di crescita di circa il 15-20% (stimato dai livelli di GS alifatico + indolile nelle foglie in riproduzione e della stessa età, rispetto ai trattamenti di controllo e masticatori). Ci mancano informazioni simili per la relazione tra antociani e crescita di S. exigua, quindi non possiamo stimare l'impatto dell'aumento degli antociani sugli erbivori. Gli antociani e altri polifenoli hanno attività biologica in molti insetti, ma l'effetto varia, come per tutte le presunte difese chimiche, con la specifica combinazione di pianta ed erbivoro (vedi Appel 44) e Lattanzio 45) per le recensioni). Per entrambi i tipi di chimica, stime più precise del loro impatto sulla forma fisica richiederanno la misurazione degli effetti delle vibrazioni sulle difese indotte e sulla crescita degli insetti e l'esame di altri tratti che influenzano l'idoneità delle piante, come la scelta della posizione delle uova.

Il priming è “preparare un'altra battaglia”, 46) una forma di difesa che prepara una pianta a rispondere più rapidamente o più fortemente al futuro erbivoro. In quali circostanze le vibrazioni masticatorie potrebbero predire un futuro attacco di erbivori? È probabile che il ruolo più importante delle vibrazioni erbivore sia all'interno delle singole piante, con le vibrazioni che si propagano dalla foglia nutrita, completando altre vie di segnale per causare una risposta sistemica. Tuttavia, 'intercettazioni' tra le piante può essere possibile, come quella funzione nella segnalazione all'interno dell'impianto, ma può essere percepito dalle piante vicine. 47) 48) Le vibrazioni possono viaggiare da una pianta all'altra attraverso le radici o gli steli di collegamento 49) e persino attraverso l'aria tra le foglie che si trovano a pochi centimetri. 50) In quelle condizioni, le vibrazioni generate da un bruco masticatore potrebbero avvisare le piante vicine della presenza di un erbivoro. La relazione osservata tra ampiezza di vibrazione e glucosinolati indotti suggerisce che l'effetto delle vibrazioni erbivore sarà maggiore vicino alla sorgente. Tuttavia, sebbene l'ampiezza delle vibrazioni trasmesse dalla pianta diminuisca con la distanza, la diminuzione non è monotona, 51) e lo stesso livello di energia vibrazionale causerà più movimento in strutture di diametro inferiore. Di conseguenza, la comprensione della diffusione all'interno della pianta e tra le piante delle difese indotte dalle vibrazioni richiederà una mappatura più precisa della trasmissione dell'energia vibrazionale e la valutazione dell'efficacia delle vibrazioni masticatorie nel suscitare la difesa quando la loro ampiezza e altre caratteristiche sono state alterate con la distanza. Inoltre, sebbene l'A. thalianaha abbia risposto in modo diverso alle vibrazioni masticatorie, al canto delle cicale e al vento quando ciascuno è stato presentato da solo, non sappiamo ancora come la presenza di più sorgenti di vibrazioni influenzi il rilevamento del segnale. Per esempio, il vento interferisce con la percezione delle piante delle vibrazioni degli erbivori, in modo tale che il rilevamento degli erbivori basato sulle vibrazioni funzioni meglio quando la velocità del vento è bassa? Chiaramente, la ricerca sull'ecologia sensoriale delle piante in un ambiente vibrazionale naturale è necessaria per rivelare il ruolo delle vibrazioni nella difesa delle piante sul campo.

Affinché un sistema di rilevamento degli erbivori, basato sulle vibrazioni, funzioni in natura, le piante devono distinguere le vibrazioni che segnalano l'alimentazione degli erbivori dalle molte vibrazioni ambientali che non lo fanno. L'innesco delle difese nelle piante di A. thaliana è infatti selettivo: gli antociani sono stati innescati dalle vibrazioni masticatorie del bruco, ma non dalle vibrazioni del vento o dal canto delle cicale. Come si ottiene tale selettività è una questione aperta nel rilevamento delle piante. Gli animali che segnalano acusticamente, come le rane e gli insetti, distinguono i segnali su base multivariata, piuttosto che univariata. 52) Le risposte selettive delle piante A. Thalianale in questo studio potrebbero anche dipendere da una combinazione di caratteristiche del segnale. Per esempio, masticare e le vibrazioni indotte dal vento differiscono notevolmente nella loro contenuto in frequenza: vibrazioni masticatorie contengono sia basse e alte frequenze, mentre vibrazioni eoliche sono dominate da basse frequenze. (Fig. 4b; 53).) Le radici delle piantine Z. mays crescono più fortemente verso toni portati dall'acqua in una particolare gamma di frequenze. 54) Allo stesso modo, sarebbe possibile per le foglie di A. thaliana innescare selettivamente le loro difese alla masticazione rispondendo solo alle vibrazioni contenenti frequenze più alte. Tuttavia, sebbene l'intervallo di frequenza possa essere sufficiente per l'A. thaliana per distinguere la masticazione dalle vibrazioni indotte dal vento, è improbabile che un meccanismo basato sulla frequenza tenga conto della mancanza di risposta delle piante al canto delle cicale, il cui spettro di ampiezza è ampiamente sovrapposto a quello della masticazione (Fig. 4b). Tuttavia, le vibrazioni masticatorie e il canto della cicala differiscono notevolmente nel loro schema temporale: le vibrazioni masticatorie consistono in brevi e ripetute raffiche di energia, mentre il canto della cicala era relativamente costante in ampiezza (Fig. 4a). La selettività dell'A. thaliana può quindi fare affidamento sia sul contenuto di frequenza che sulle caratteristiche temporali lorde. Affidamento su più componenti di segnale probabilmente aumentando l'affidabilità del rilevamento basata sulle vibrazioni degli erbivori, poiché i segnali vibrazionali sono soggetti a filtrazione di frequenza e il degrado delle caratteristiche temporali come si propagano lungo gli steli della pianta (Fig. 1; 55) ).

I meccanismi utilizzati dalle piante per rilevare e rispondere alle vibrazioni meccaniche hanno ricevuto di recente l'attenzione sperimentale. 56) 57) 58) 59) 60) Si pensa che la meccanoricezione inizi con l'attivazione di meccanosensori nella parete cellulare e/o nella membrana plasmatica, simili a quelli noti dai batteri ma non confermati nelle piante. 61) I meccanosensori causano flussi di Ca2+, ROS, e H- , che innescano reazioni a valle che coinvolgono molti ormoni vegetali, e la rapida espressione di geni che rispondono presto per molte sollecitazioni vegetali. 62) 63) 64) Molti di questi ormoni, in particolare jasmonati e di etilene e le loro rispettive vie biosintetiche, hanno un ruolo importante nella risposta delle piante agli erbivori. 65) 66) Di conseguenza, le vie di segnalazione del giasmonato e dell'etilene sono un probabile meccanismo prossimo attraverso il quale le vibrazioni meccaniche trasmesse dalle piante che imitano l'alimentazione degli insetti influenzano le prime risposte di difesa della pianta. Ulteriori informazioni sugli specifici segnali vibrazionali utilizzati dall'A. thaliana possono anche informare la ricerca di meccanismi; per esempio, la relazione tra l'ampiezza della vibrazione e la risposta del glucosinolato era più forte quando l'ampiezza era espressa su una scala di decibel, suggerendo un parallelo tra la percezione delle piante e la percezione degli animali 67) agli stimoli meccanici.

La capacità delle piante di aumentare le proprie difese in risposta a vibrazioni su scala micrometrica supporta le recenti ipotesi secondo cui le piante possono rilevare e rispondere a vibrazioni di bassa ampiezza prodotte da piante vicine. 68) 69) Le risposte delle piante ai segnali acustici sono state suggerite da studi che hanno dimostrato che la germinazione delle piantine 70) e la crescita 71) sono influenzate dalla presenza di piante vicine, anche quando sono stati esclusi i segnali visivi e chimici. 72) Le porzioni di piante in superficie e sotto terra sperimenteranno ambienti vibrazionali contrastanti, con il suolo che smorza gran parte dell'energia vibrazionale originata da foglie e steli. 73) Tuttavia, l'erbivoro sotterraneo può essere esteso 74) e le vibrazioni generate dagli erbivori delle radici sono anche un potenziale insieme di segnali per le difese inducibili nelle radici.

Le vibrazioni prodotte dalla masticazione degli erbivori probabilmente interagiscono con altri segnali per suscitare difese sistemiche. L'attuale studio suggerisce due ipotesi, non mutuamente esclusive, sul motivo per cui la riproduzione di vibrazioni masticatorie abbia causato un innesco sistemico di glucosinolati e antocianine. Primo, poiché le vibrazioni si propagano in tutta la pianta, le vibrazioni trasmesse potrebbero aver causato l'adescamento nelle foglie sistemiche, come hanno fatto nella foglia di riproduzione. In alternativa, le vibrazioni nella foglia di riproduzione potrebbero aver attivato la segnalazione sistemica da quella foglia sotto forma di sostanze volatili trasportate dall'aria, segnali trasportati dal floema o segnali elettrici. Se le vibrazioni masticatorie causano il rilascio di sostanze volatili nell'aria, è possibile che la segnalazione vibrazionale e volatile possa avere un effetto sinergico come fanno negli insetti sociali, 75) dove entrambi funzionano per comunicare l'allarme all'interno di una colonia e ciascuno può modulare la soglia di risposta dell'altro. La ricerca futura sarà progettata per capire come le vibrazioni meccaniche interagiscono con altre forme di trasferimento di informazioni all'interno della pianta per generare risposte sistemiche all'erbivoro.

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